Cette œuvre est une allégorie : la Vénus mythologique, dans sa forme anadyomène. Le modèle de la Vénus, Simonetta Vespucci, était la femme de Marco Vespucci et la maîtresse de Julien de Médicis, et considérée comme la plus belle femme de son époque. Morte de pneumonie à l'âge de 23 ans en 1476, tous les portraits célèbres de Botticelli la représentant sont posthumes : Portrait de Simonetta Vespucci (1476-1480), Portrait de Simonetta Vespucci (1480), Vénus et Mars (1480), La Naissance de Vénus (1485) Madonna della melagrana (1487). Il en est de même pour les peintures de Piero di Cosimo dans lesquels est reconnue Simonetta Vespucci : Portrait de Simonetta Vespucci (1480), La Mort de Procris (1486-1510).
Vénus sort des eaux, debout dans la conque d'un coquillage (coquille Saint-Jacques) géant. À gauche, se trouvent Zéphyr et sa femme Chloris.

Du ciel, tombent doucement des fleurs de myrte. À droite, elle est reçue par un personnage féminin, l'une des Heures, fille de Zeus(Jupiter) et de Thémis ou la divinité du printemps tentant, malgré le vent, de la couvrir d'un voile rouge parsemé de motifs floraux, pour cacher une nudité déjà bien dissimulée par la déesse elle-même. Cette posture témoigne que Vénus est très pudique.

La mer, dont on aperçoit peu l'horizon (pouvant rappeler la mer dans laquelle les organes génitaux de son père Ouranos sont tombés, mutilés par son fils Saturne qui prit ensuite le trône), est prolongée par un paysage de côtes qui se profile derrière Heure, et un bois de plusieurs arbres stylisés (troncs rectilignes) à feuilles assez grandes (type du magnolia) à l'extrême droite du tableau.

L'ambiance générale de la scène est calme comme la mer qui supporte le coquillage, avec seulement quelques ondelettes, elles aussi stylisées et régulièrement espacées, surmontées de l'écume (aphros) donnant naissance à la déesse.La posture adoptée par la Vénus dans ce tableau rappelle la Vénus médicéenne, une sculpture de marbre issue de l'Antiquité