En 1664, il passe au service de la duchesse de Bouillon et de la duchesse douairière d’Orléans. La Fontaine partage alors son temps entre Paris et Château-Thierry en qualité de gentilhomme - ce qui assure son anoblissement. C’est le moment où La Fontaine fait une entrée remarquée sur la scène littéraire publique avec un premier conte, tiré de l'Arioste, Joconde. Cette réécriture suscite en effet une petite querelle littéraire, sous forme d’une compétition avec la traduction qu’en a proposée Bouillon peu de temps avant ; le débat porte sur la liberté dont peut disposer le conteur par rapport à son modèle : là où le texte de Bouillon est extrêmement fidèle, voire parfois littéral, celui de La Fontaine s’écarte à plusieurs reprises du récit du Roland furieux. La Dissertation sur Joconde, qu’on attribue traditionnellement à Boileau, tranche le débat magistralement à l’avantage du conte de La Fontaine.

Deux recueils de contes et nouvelles en vers se succèdent alors, en 1665 et 1666, dont les canevas licencieux sont tirés notamment de Boccace et des Cent Nouvelles Nouvelles. Continuation de cette expérience narrative mais sous une autre forme brève, cette fois de tradition morale, les Fables choisies et mises en vers, dédiées au Grand Dauphin, paraissent en 1668.

En 1669, La Fontaine ajoute un nouveau genre à son activité en publiant le roman Les amours de Psyché et de Cupidon, qui suscite une relative incompréhension au vu de sa forme inédite : mélange de prose et de vers, de récit mythologique - cette fois tiré d’Apulée - et de conversations littéraires, le texte contrevient à des principes élémentaires de l’esthétique classique.

C’est à partir de la fiction des « quatre amis » que met en scène ce roman qu’on a spéculé sur l’amitié qui unirait La Fontaine, Molière, Boileau et Racine, sans grande preuve : si La Fontaine est lié de façon éloignée à la famille de Racine, leurs relations sont épisodiques ; les rapports avec Molière ne sont pas connus si tant est