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À l'époque celtique, cette région de la Gaule est occupée par le puissant peuple des Médiomatrices, dont la « capitale » est Metz, ou Divodurum13 et, au nord, par les Trévires avec Verdun. Un oppidum celte est situé sur l'éperon rocheux dominant la Meuse, correspondant au quartier actuel de la ville-haute de Verdun, autour de la cathédrale. Après l'invasion des Gaules par les Romains, cet oppidum est transformé en castrum.
Une réforme administrative, sous l'empereur Dioclétien, fait de Virodunum le centre administratif de la nouvelle civitas virodunensium. Les limites de cette petite circonscription sont restées à peu près immuables jusqu'à la Révolution française : elles ont en effet servi à délimiter le diocèse et plus tard le comté de Verdun. La ville est évangélisée au IVe siècle par saint Saintin ou Sanctinus, premier évêque de la ville14. Il fait construire en dehors et à l'ouest du castrum, sur l'emplacement d'un ancien temple païen, une modeste église, remplacée plus tard, en 952, par l'abbaye Saint-Vanne, à l'emplacement de la citadelle actuelle.
En 450, les Huns d'Attila ravagent Verdun. Clovis, qui cherche à étendre sa domination sur les autres royaumes francs, assiège et prend la ville en 485. À sa mort en 511, l'Austrasie, partie orientale de son royaume où se trouve Verdun, échoit à son fils Thierry Ier.
Elle a ensuite à souffrir des invasions des Normands et des Hongrois : les premiers y arrivent en remontant la Meuse, les seconds viennent d'Alsace par Metz.
Les onze sièges que la ville a subi sont la preuve de l'intérêt attaché à sa possession, et son nom retentit à chaque grande époque de l’histoire